El Shoku Nihongi de 797 ubica los orígenes del templo en Hōki en el 780, mientras que las Leyendas de Akishino-dera ( 秋 篠 寺 縁 起, Leyendas de Akishino-dera ?) de 1139 lo atribuye a los Emperadores Kōnin y Kammu y nombra como su fundador a Zenjū Daitoku ( 善 珠 大 徳, Zenjū Daitoku ?), hermano menor del Emperador Shōmu. Por otra parte, los Registros de Kōfuku-ji Kanmu ( 輿 福寺 官 務 牒 疏, Registros de Kōfuku-ji Kanmu ?) de 1441 datan su fundación, en su lugar, de 776. Las baldosas excavadas propias del Periodo Nara corroboran como fecha de fundación el siglo VIII. Al igual que otros templos importantes de la época, Akishino-dera tenía dos pagodas, así como un Kondō. Según las "Leyendas", un incendio en junio de 1135 destruyó la mayor parte del templo. Doscientos cincuenta y cinco ofuda, que datan de 1327 a 1524, arrojan datos sobre años posteriores.[1][2]
El Hondō, considerado un Tesoro Nacional de Japón, es propio del estilo Wayō. Construido en el lugar de la antigua sala de lecturas, es una reconstrucción del Periodo Kamakura. En el interior, una plataforma de altar elevada está respaldada por una pared interna. El Hondō fue desmantelado para su reparación y reconstrucción en 1899.
Otros tesoros incluyen un conjunto de cinco Godariki Bosatsu (五 大力 菩薩); un waniguchi (鰐 口) que data de Shōan (1301) que ha sido designado como Propiedad Cultural de la Prefectura; y una pintura de Daigensui Myōō que data del Periodo Nanboku-chō y siete fragmentos de ema del Periodo Muromachi con imágenes de caballos, designadas Propiedades Culturales Municipales.[5][6]